FBI và An ninh Quốc gia
Bắt đầu vào thập niên 1940 và tiếp tục vào thập niên 1970, Cục tiến hành
điều tra các hoạt động gián điệp chống lại nước Mỹ và đồng minh. Cục đã
bắt được 8 điệp viên theo Phát xít đang lên kế
hoạch phá hoại nước Mỹ và xử tử 6 trong số 8 tên. Trong thời gian này, một
liên minh giữa Hoa Kỳ
và Anh quốc nỗ lực phá mã ‘Venona’ (mã liên lạc tình báo và ngoại giao của
Liên Xô) – FBI là cơ
quan chủ đạo – đã hỗ trợ nhà cầm quyền đọc được thông tin liên lạc của
Liên Xô. Nhờ những nỗ lực trên họ có thể xác định được những người Mỹ
làm việc cho tình báo Liên Xô. Hoover là người chỉ đạo trực tiếp chiến dịch
này nhưng đã không thông báo cho Cơ quan Tình báo Trung ương (CIA)
mãi cho đến năm 1952. Điểm nổi bật trong sự việc là vụ bắt giữ Rudolf Abel
năm 1957. Việc phát hiện ra điệp viên Xô Viết tại Hoa Kỳ đã thôi thúc nỗi
ám ảnh từ lâu của Hoover về mối hiểm họa tiềm tàng ông nhận thấy được từ
những Người Mỹ bị bỏ rơi, xuất xứ từ công đoàn của Đảng Cộng sản Hoa
Kỳ cho đến những người thuộc phe Tự do.
FBI và vụ ám sát Kennedy
Khi Tổng thống John F. Kennedy bị bắn chết, quyền điều tra được trao cho
các phòng cảnh sát địa phương cho đến khi Tổng thống Lyndon B. Johnson
chỉ định FBI trực tiếp vào việc. Việc làm này để
đảm bảo trật tự trong thứ bậc giải quyết án mạng ở cấp độ liên bang, Quốc
hội đã tán thành khi thông qua dự luật giao quyền cho FBI tiếp quản điều tra
về cái chết của các quan chức cấp liên bang.
Vụ khủng bố 11 tháng 9