Năm 1947, tổng thống Schuman thành lập Cục Tình báo Trung ương
Mỹ. Dulles trở thành phó giám đốc điều hành các chiến dịch đặc biệt trong
phạm vi Cục Tình báo Trung ương. Năm 1951, ông ta được chỉ định vào
chức vụ trợ lí cho giám đốc Cục Tình báo Trung ương là tướng Walter
Bedell Smith. Tháng 1 năm 1953, tướng Dwight D. Eisenhower, người
đánh giá rất cao anh em nhà Dulles, trở thành tổng thống Mỹ. Tổng thống
đã chỉ định John Foster Dulles làm ngoại trưởng Mỹ. Ngày 9 tháng 2,
Bedell Smith rời quân đội và sang giữ chức trợ lí ngoại trưởng, còn sau ba
tuần Allen Dulles được chỉ định làm giám đốc Cục Tình báo Trung ương.
Ông ta giữ chức vụ này tám năm.
Như vậy đã sinh ra liên minh nguy hiểm của hai anh em nhà Dulles.
Trong các hoạt động ngoại giao, tình báo và hoạt động ngầm vì cuộc chiến
chống mối họa cộng sản họ sẵn sàng làm mọi chuyện. Hoạt động ngầm trở
thành công việc yêu thích của Allen Dulles. Những chiến dịch bí mật
thường xuyên được tiến hành trong thời kì Dulles giữ chức vụ giám đốc
Cục Tình báo Trung ương Mỹ.
Năm 1953, Iran trở thành "điểm nóng". Tại nước này thủ tướng
Mohammed Mosadduk bắt đầu tiến hành các cải cách, quốc hữu hóa ngành
sản xuất dầu mỏ của đất nước mình, mà trước tiên là động chạm đến tập
đoàn dầu mỏ Anh - Iran. Các kế hoạch nằm trong chương trình cải cách có
nguy cơ dẫn đến những thay đổi triệt để hơn nữa. Cục Tình báo Trung ương
Mỹ phối hợp với Cục Đặc vụ Anh quyết định lật đổ Mosadduk, và đặt hi
vọng vào vua Iran là Mohammed Rezu Pechlevi và các sĩ quan bảo hoàng.
Nhưng nhà vua còn do dự. Tháng 8 năm 1953, Allen Dulles và đại sứ Mỹ
Loy Henderson đã gặp công chúa Asraf, chị em cùng cha khác mẹ với nhà
vua. Asraf là một phụ nữ mạnh mẽ và kiên quyết. Bà này đã đến Iran để
thuyết phục nhà vua đồng ý tham gia vào cuộc bạo động. Đại sứ quán Mỹ ở
Teheran đã biến thành Trung Tâm của vụ âm mưu tiến hành chiến dịch
"AIAKS" của Mỹ. Chiến dịch đã lật đổ được chính phủ của Mosadduk nhờ
